El mundo microbiano es extraordinariamente variado, pero si algún día tuviéramos que elegir a la bacteria más asombrosa, creo que Wolbachia se llevaría muchísimos votos. Esta bacteria (Figura 1) es el parásito reproductivo más abundante en la naturaleza y se calcula que infecta a la mitad de todas las especies de insectos y artrópodos. Solo puede vivir dentro del citoplasma celular y se transmite de una generación a la siguiente a través de los óvulos, no de los espermatozoides. Esta peculiar forma de transmisión ha provocado que Wolbachia desarrolle estrategias diversas para maximizar su propagación. Unas estrategias que no favorecen precisamente a los hospedadores machos, incapaces de contribuir a que la bacteria se extienda.
Wolbachia es capaz de manipular el sistema endocrino de algunos hospedadores para feminizarlos y que solo produzcan óvulos. En otras ocasiones causa la muerte de los hospedadores machos, o hace imposible que espermatozoides de machos infectados fecunden óvulos no infectados por Wolbachia, lo que generaría descendientes sanos. Pueden encontrar más información sobre estas estrategias en un artículo en el que describí algunos de los mecanismos celulares y moleculares desarrollados por la bacteria. También expliqué en ese artículo cómo se está utilizando Wolbachia como aliado en la lucha contra enfermedades transmitidas por insectos.
Una cuarta estrategia es la inducción de partenogénesis, es decir, la reproducción de hembras sin intervención de los machos para producir solo descendientes hembras. En este caso, los mecanismos que utiliza Wolbachia para manipular el sistema reproductivo de sus hospedadores son mucho menos conocidos. Hasta ahora. Un grupo de investigadores de la Universidad Agrícola de Shenyang (China) acaba de desvelar cómo Wolbachia manipula la reproducción de la avispa Encarsia formosa. Este insecto se reproduce por partenogénesis y sus hembras solo producen hembras, sin que aparezcan machos en ningún momento del ciclo reproductivo. Lo relevante del estudio es que Wolbachia utiliza para esta manipulación un gen que ha “robado” a otro insecto.
Para explicar esto necesitamos saber cómo se determina que un insecto sea macho o hembra (Figura 2). En muchos casos esto depende del producto de un solo gen, denominado Doublesex (Dsx). Este gen produce un pre-ARN mensajero que es procesado para dar dos polipéptidos diferentes, dsxF y dsxM. Este procesamiento se conoce como “empalme alternativo” (alternative splicing), un “corta y pega” de segmentos del ARN mensajero. El polipéptido dsxF induce la feminización del embrión, mientras que la forma dsxM origina machos. Para que se produzca la forma dsxF es necesaria la participación de dos proteínas llamadas respectivamente Transformer (Tra) y Transformer2 (Tra2). Si estas dos proteínas aparecen en el desarrollo embrionario se formará un insecto hembra, y en caso contrario tendremos un macho.
Hemos dicho que la avispa E. formosa infectada por Wolbachia sólo produce hembras. Pues bien, si las avispas son tratadas con antibiótico (tetraciclina), la bacteria muere y empiezan a aparecer machos en la descendencia. Eso sí, los machos no son capaces de fecundar a las hembras. E. formosa ha perdido para siempre la capacidad de reproducción sexual, que no se recupera con el tratamiento antibiótico.
Los investigadores chinos estudiaron el sistema de determinación sexual de la avispa y descubrieron que el gen Transformer producía una proteína Tra no funcional. Recordemos que la combinación de Tra con Tra2 es esencial para generar hembras. ¿Cómo se produce entonces la descendencia femenina en las avispas infectadas si Tra no es funcional?
Resulta que Wolbachia produce una proteína llamada Piff (curioso nombre, que viene de parthenogenesis-induction feminization factor). Piff funciona igual que Tra, se une a Tra2 e induce la formación de dsxF, el factor feminizador (Figura 2). Lo sorprendente es que Wolbachia tiene la “inteligencia” de segregar oportunamente el factor Piff justo en el momento del desarrollo en el que se determina el sexo del embrión. Aún más sorprendente es que Piff no aparece en todas las cepas de Wolbachia, y que su secuencia indica que se trata de un gen de insecto, probablemente de un coleóptero. Dicho de otra forma, algunas cepas de Wolbachia se han apoderado de un antiguo gen Transformer de insecto por el fenómeno conocido como “transferencia genética horizontal”. Gracias a esta genialidad evolutiva, suministra a las células del embrión de avispa el producto Piff como complemento de Tra2 y fuerza un desarrollo femenino, dando lugar a un adulto que sólo puede reproducirse por partenogénesis, dada la ausencia de machos. Es importante resaltar que este caso es diferente al de la manipulación del sistema endocrino para feminizar el desarrollo, como hace Wolbachia en otras especies. Lo que hace en este caso es intervenir el propio sistema genético de determinación del sexo.
¿No merece Wolbachia estar en la élite de las bacterias más sorprendentes?
Referencias:
Li C, Li CQ, Chen ZB, Liu BQ, Sun X, Wei KH, Li CY, Luan JB. (2024) Wolbachia symbionts control sex in a parasitoid wasp using a horizontally acquired gene. Curr Biol. doi: 10.1016/j.cub.2024.04.035.
Sobre el autor: Ramón Muñoz-Chápuli Oriol es Catedrático de Biología Animal (jubilado) de la Universidad de Málaga
