Estoy seguro de que este título ha sorprendido a los lectores. Primero, por el concepto de “hongo carnívoro” bastante opuesto a lo que conocemos sobre estos seres. Segundo, porque atribuimos un cierto sentido del olfato a organismos carentes de sistema nervioso. Lo explicamos a continuación.

Los hongos y los animales compartimos algunas características importantes. Somos pluricelulares y heterótrofos. Esto quiere decir que estamos formados por multitud de células organizadas que obtienen su energía a partir de la oxidación de materia orgánica. Esto nos distingue de seres autótrofos como las plantas, que son capaces de utilizar energía de fuentes no orgánicas como la luz.

Hongos y animales también somos diferentes en ambos aspectos. La pluricelularidad se alcanza en los animales a través de un desarrollo embrionario. Esto no sucede en los hongos, cuyo micelio crece a partir de esporas, sin formar tejidos ni órganos. Por otro lado, la alimentación de los hongos es fundamentalmente pasiva, por crecimiento del micelio sobre una fuente de materia orgánica. Los animales (salvo esponjas y placozoos) desarrollamos un sistema nervioso que nos permite desplegar un comportamiento proactivo de detección y obtención del alimento.

La capacidad evolutiva de los seres vivos produce innovaciones insólitas que rompen estos esquemas simples. Hay un grupo de hongos, conocidos genéricamente como NTF (nematode trapping fungi), que en condiciones de inanición y presencia de nematodos son capaces de desarrollar rápidamente unos filamentos adhesivos que atrapan al gusano, causan su muerte y les proporcionan alimento.

Los mecanismos que regulan este sorprendente comportamiento están siendo revelados por una serie de estudios sobre el NTF Arthrobotrys oligospora, liderados por la investigadora taiwanesa Yen-Ping Hsueh. Este hongo ya era conocido por su capacidad de producir compuestos químicos que actuaban como cebo para atraer a los nematodos, simulando el olor de fuentes de alimento o incluso feromonas para la atracción sexual.

Más recientemente, el grupo de Yen-Ping Hsueh mostró que la presencia del nematodo Caenorhabditis elegans provocaba en el hongo la activación de un gran número de genes. Esta respuesta inducía cambios morfológicos, sobre todo el crecimiento rápido de los filamentos de las trampas (Figura 1). Al mismo tiempo se expresaban proteínas adhesivas para dificultar la huida del gusano, y finalmente se secretaban enzimas, en concreto metaloproteasas, que digerían al infortunado C. elegans haciendo posible su absorción por el hongo. El proceso se puede ver en este espectacular vídeo del laboratorio de la Dra. Hsueh¹.

¿Cómo se regula a nivel molecular la rápida respuesta de A. oligospora a la presencia del nematodo? El equipo taiwanés identificó la vía AMPc-PKA como la activadora de este proceso. El adenosín monofosfato cíclico (AMPc) es un “segundo mensajero”. Cuando una célula recibe una señal externa a través de un receptor es habitual que se desencadene una cascada de reacciones en el interior que culmine en una respuesta fisiológica, por ejemplo, la expresión de determinados genes. Este proceso se conoce como “transducción de señales” y en él intervienen muchas veces segundos mensajeros, es decir, pequeñas moléculas como el AMPc o iones como el calcio (Ca²⁺). En concreto el AMPc activa la proteína kinasa A (PKA), activadora a su vez de otras proteínas que regulan la respuesta celular.

Yen-Ping Hsueh y sus colaboradores mostraron que la inactivación de esta vía de señalización hacía que los hongos fueran indiferentes a la cercanía de sus presas potenciales. Pero todavía quedaba una cuestión por resolver, ¿cómo detecta un hongo sin sistema nervioso la presencia de C. elegans?

En cierto sentido A. oligospora “huele” al nematodo. Evidentemente no existen órganos olfativos en los hongos, pero el mecanismo que utilizan es sorprendentemente parecido al que usamos nosotros para percibir los olores (Figura 2).

Nuestro sentido del olfato se basa en receptores acoplados a proteína G (GPCRs, por G protein-coupled receptors). Se trata de proteínas cuya cadena atraviesa siete veces la membrana celular. Cuando su porción extracelular detecta las señales adecuadas (hormonas, péptidos, diverso tipo de moléculas…) cambia la configuración del receptor disociando la proteína G unida a su dominio intracelular, lo que desencadena la transducción de la señal.

Estos receptores son importantísimos en la detección de señales. Para hacernos una idea, los humanos tenemos más de 800 GPCRs que intervienen en multitud de procesos sensoriales y de respuesta a hormonas o neurotransmisores. Por esto son la principal diana de los fármacos que utilizamos.

En un reciente artículo, el equipo de Yen-Ping Hsueh acaba de identificar dos familias de GPCRs usadas por A. oligospora para detectar la presencia de nematodos. Una de estas familias detecta ascarósidos, pequeños glicolípidos que secretan continuamente los nematodos a modo de feromonas. La segunda familia detecta otras moléculas segregadas por los nematodos y que todavía no han sido identificadas. En ambos casos la activación de las proteínas G dispara la vía AMPc-PKA y pone en marcha el programa de construcción de las trampas.

En resumen, los hongos NTF no “huelen” al nematodo en un sentido estricto de la palabra, pero el paralelismo entre el uso de GPCRs para la detección de presas y el funcionamiento de nuestro olfato es extraordinariamente llamativo.

Referencias:

Chen SA, Lin HC, Hsueh YP. (2022) The cAMP-PKA pathway regulates prey sensing and trap morphogenesis in the nematode-trapping fungus Arthrobotrys oligospora. G3 (Bethesda). doi: 10.1093/g3journal/jkac217.

Hsueh YP, Gronquist MR, Schwarz EM, Nath RD, Lee CH, Gharib S, Schroeder FC, Sternberg PW. (2017) Nematophagous fungus Arthrobotrys oligospora mimics olfactory cues of sex and food to lure its nematode prey. Elife. doi: 10.7554/eLife.20023.

Kuo CY, Tay RJ, Lin HC, Juan SC, Vidal-Diez de Ulzurrun G, Chang YC, Hoki J, Schroeder FC, Hsueh YP. (2024) The nematode-trapping fungus Arthrobotrys oligospora detects prey pheromones via G protein-coupled receptors. Nat Microbiol. doi: 10.1038/s41564-024-01679-w.

Lin HC, de Ulzurrun GV, Chen SA, Yang CT, Tay RJ, Iizuka T, Huang TY, Kuo CY, Gonçalves AP, Lin SY, Chang YC, Stajich JE, Schwarz EM, Hsueh YP. (2023) Key processes required for the different stages of fungal carnivory by a nematode-trapping fungus. PLoS Biol. doi: 10.1371/journal.pbio.3002400.

Nota: