Los rubios (familia Triglidae) son peces marinos con un significado especial para mí. Fueron mi primer tema de investigación, y dediqué mi tesina de licenciatura a una de sus especies, el armado (Peristedion). La característica más llamativa de los tríglidos es la presencia de tres “patitas” a cada lado del cuerpo, derivadas de radios de las aletas pectorales. Con estos apéndices caminan sobre el fondo marino, como vemos en el vídeo de abajo. Dos recientes artículos publicados en Current Biology por investigadores de las universidades de Harvard y Stanford han revelado el sorprendente sistema de formación de estos apéndices locomotores y cómo algunas especies han desarrollado en ellos un nuevo órgano sensorial.

El primer artículo describe la forma en que tres radios pectorales se independizan del resto durante el desarrollo larvario para formar los apéndices locomotores en la especie Prionotus carolinus (Figura 1). Al comparar la expresión de genes en la parte dorsal y en la parte ventral de la aleta, se observó que el gen tbx3a se expresaba exclusivamente en los radios precursores de los apéndices, pero no en el resto (Figura 2).

TBX3, el gen humano correspondiente al tbx3a, codifica un factor de transcripción, es decir, una proteína que se une al ADN y activa o reprime la expresión de otros genes. De esta forma, TBX3 participa en el desarrollo de muchos órganos, entre ellos el corazón, extremidades, mamas y genitales. Las mutaciones de TBX3 producen el síndrome ulnar-mamario, caracterizado por varias malformaciones, entre ellas defectos en el cúbito (ulna) y la parte posterior de la mano (Figura 2). Esta es, anatómicamente, la zona de nuestro brazo que corresponde a la región en la que se desarrollan los apéndices de los tríglidos.

El siguiente experimento consistió en mutar tbx3a en la larva de Prionotus utilizando tecnología CRISPR-CAS9. Los peces mutantes no desarrollaron los apéndices y, en su lugar, formaron tres radios libres, similares a los de las aletas (Figura 2). En conclusión, el gen tbx3a y su correspondiente gen TBX3 humano participan en la organización de la parte posterior del miembro pectoral, tanto si se trata de formar apéndices locomotores como dedos.

Esta coincidencia no debe sorprendernos. Los animales somos el resultado de un programa de desarrollo regulado genéticamente. Podemos concebir los genes que controlan dicho programa como herramientas que se emplean en el proceso de construcción del embrión. El resultado final (un pez o un humano) va a depender de cómo y cuándo se empleen las herramientas a lo largo del proceso, pero dichas herramientas (genes como Tbx3a/TBX3) van a ser las mismas.

El segundo artículo sobre Prionotus carolinus resulta aún más sorprendente. Los investigadores observaron la capacidad de este pez para localizar presas enterradas en el sedimento. Sus apéndices, densamente inervados, eran capaces de detectar pequeños movimientos. Pero cuando sustituyeron las presas por cápsulas con extracto de mejillón, incluso con extractos conteniendo solo pequeñas moléculas orgánicas, los peces siguieron encontrándolas. Parecía evidente que los peces eran capaces de “olfatear” de alguna manera a sus presas independientemente del sentido del tacto. Los terminales nerviosos libres de los apéndices funcionan como mecanorreceptores y explican la sensación táctil, pero nunca constituyen receptores de sustancias químicas. La quimiorrecepción debía producirse por otra vía.

Se comprobó que otras especies cercanas, como Prionotus evolans, no eran capaces de encontrar presas enterradas. Los apéndices de P. carolinus mostraban una especie de papilas que no existían en P. evolans. Cuando se comparó la expresión diferencial de genes en la zona de las papilas, destacó un gen, t1r3, que se activaba en el epitelio de las papilas. T1r3 codifica una proteína de membrana que se asocia con otras proteínas similares para constituir receptores gustativos. Las mismas células epiteliales de P. carolinus expresan a bajos niveles el gen t1r2 con lo que pueden constituir estos receptores. Curiosamente, un dímero T1R3/T1R2 se encuentra en las papilas de nuestra lengua, y constituye un receptor del sabor dulce.

Este resultado es sorprendente. Células del epitelio que recubre las papilas de P. carolinus expresan las proteínas necesarias y suficientes para convertirse en células quimiosensibles utilizando el mismo mecanismo que nosotros tenemos en la lengua. Esta innovación evolutiva solo se ha registrado en dos especies de tríglidos estrechamente emparentadas (P. carolinus y P. sciturus), por lo que debe haberse producido hace relativamente poco tiempo, antes de que el linaje de estas dos especies se separara del resto.

En resumen, la secuencia evolutiva debió ser la siguiente (Figura 3): Tbx3a se expresa en la parte posterior de la aleta pectoral, y controla el desarrollo de tres radios especializados para formar apéndices locomotores. En algunas especies estos apéndices recibieron una intensa innervación aumentando su capacidad mecanorreceptora (táctil). Y en una tercera etapa, que ha ocurrido recientemente, las células que cubren sus papilas han adquirido capacidad quimiorreceptora (olfativa) mediante la expresión de las mismas proteínas que nosotros utilizamos en nuestra lengua para el sentido del gusto.

Referencias

Allard, C.A.H., Herbert, A.L., Krueger, S.P. et al. (2024) Evolution of novel sensory organs in fish with legs. Curr Biol. doi: 10.1016/j.cub.2024.08.014.

Herbert, A.L., Allard, C.A.H., McCoy, M.J. et al. (2024) Ancient developmental genes underlie evolutionary novelties in walking fish. Curr Biol. doi: 10.1016/j.cub.2024.08.042.

Sobre el autor: Ramón Muñoz-Chápuli Oriol es Catedrático de Biología Animal (jubilado) de la Universidad de Málaga